Evaluación del potencial de mitigación del cambio climático a partir del compostaje de residuos alimentarios

Scientific Reports volumen 13, Número de artículo: 7608 (2023) Citar este artículo

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El desperdicio de alimentos es un componente orgánico dominante de los vertederos y una gran fuente global de gases de efecto invernadero. El compostaje de desechos de alimentos presenta una oportunidad potencial para la reducción de emisiones, pero faltan datos sobre las emisiones a escala comercial y los impulsores biogeoquímicos asociados. Utilizamos un enfoque de balance de masa micrometeorológico no invasivo optimizado para pilas de compost en hileras tridimensionales a escala comercial para medir las emisiones de metano (CH4), óxido nitroso (N2O) y dióxido de carbono (CO2) de forma continua durante el compostaje de residuos de alimentos. Las mediciones de flujo de gases de efecto invernadero se complementaron con sensores continuos de oxígeno (O2) y temperatura y muestreo intensivo para procesos biogeoquímicos. Los factores de emisión (EF) oscilaron entre 6,6 y 8,8 kg de CH4–C/Mg de residuos húmedos de alimentos y fueron impulsados principalmente por eventos de baja redox y riego. El compostaje dio como resultado bajas emisiones de N2O (0,01 kg N2O–N/Mg de residuos alimentarios húmedos). El valor global de FE (CH4 + N2O) para el compostaje de residuos alimentarios fue de 926 kgCO2e/Mg de residuos alimentarios secos. Las emisiones de compostaje fueron entre un 38 % y un 84 % más bajas que los flujos de vertedero equivalentes, con un ahorro mínimo neto potencial de 1,4 MMT CO2e para California para el año 2025. Nuestros resultados sugieren que el compostaje de desechos de alimentos puede ayudar a mitigar las emisiones. Un mayor giro durante la fase termófila y menos riego en general podrían potencialmente reducir aún más las emisiones.

Se estima que más de un tercio de la producción mundial de alimentos ingresa al flujo de desechos, donde contribuye a las emisiones de gases de efecto invernadero (GEI)1,2. Se estima que las emisiones promedio de GEI del ciclo de vida de la pérdida y el desperdicio de alimentos (FLW) son 124 g CO2e per cápita a nivel mundial y 315 g CO2e per cápita en países de ingresos altos3. En EE. UU., la PDA varía de 73 a 152 MMT/año o de 223 a 468 kg per cápita al año4 (MMT = millones de toneladas métricas). Las vías de gestión de PDA más importantes en el país son los vertederos (56 %), la combustión controlada (12 %), la codigestión/digestión anaeróbica (8 %) y el alcantarillado/tratamiento de agua (6 %), y el compostaje representa solo alrededor del 4,1 %. %5. Los desechos de alimentos tienen la fracción más grande de carbono orgánico degradable descomponible (C) en comparación con otros desechos orgánicos (madera, papel y poda de jardín), lo que genera la constante de tasa más alta para la producción de GEI en los vertederos (2708 kg CO2e/t seca)6. Los vertederos son la tercera fuente más grande de emisiones de CH4 en el inventario de GEI de EE. UU., debido principalmente a la descomposición anaeróbica de desechos orgánicos ricos en C7,8,9,10. Los estudios de evaluación del ciclo de vida (LCA) sugieren que se podrían lograr ahorros considerables de GEI si los desechos orgánicos se manejaran mediante compostaje aeróbico o digestión anaeróbica, en lugar de estrategias de manejo convencionales11.

El compostaje es una forma de descomposición controlada de la materia orgánica. Las prácticas típicas de compostaje aeróbico a escala comercial incluyen recipientes, hileras y pilas estáticas con aireación forzada12. En los EE. UU., el compostaje generalmente se lleva a cabo en hileras y pilas estáticas en instalaciones al aire libre13. La descomposición de la materia orgánica en hileras y pilas estáticas pasa por cuatro fases discretas definidas térmicamente durante el compostaje. La descomposición de fase temprana se caracteriza como mesófila (25–40 °C) con la conversión del material más fácilmente degradable en dióxido de carbono (CO2) y productos microbianos. El aumento de la actividad microbiana y las temperaturas asociadas conducen a una fase termófila (40 a 65 °C). Las altas tasas de actividad microbiana durante esta fase pueden provocar el agotamiento del oxígeno (O2) y la prevalencia de procesos microbianos anaeróbicos como la metanogénesis14,15. Las pilas se voltean mecánicamente con regularidad durante el proceso de compostaje para limitar el desarrollo de anaerobiosis. A medida que disminuye la cantidad de material fácilmente degradable y aumenta la formación de material orgánico más recalcitrante, la descomposición se hace más lenta y las temperaturas comienzan a enfriarse durante la segunda fase mesófila. La fase final del compostaje se denomina maduración y se caracteriza por la disminución de la biomasa bacteriana y el aumento de hongos a medida que las temperaturas vuelven a los niveles ambientales14.

Los parámetros fisicoquímicos son impulsores importantes de los flujos de GEI durante la descomposición de la materia orgánica y es probable que afecten las emisiones durante el compostaje. Por ejemplo, la proporción de C a nitrógeno (N) determina la disponibilidad de N microbiano durante la descomposición; Las relaciones C:N más altas generalmente se encuentran al principio en comparación con el final del proceso de compostaje16. El pH, la humedad, las concentraciones de O2 y la porosidad del sustrato pueden afectar los patrones y las tasas de descomposición de la materia orgánica y la hojarasca del suelo17, y también es probable que impulsen la descomposición de los desechos orgánicos16,18. Los constituyentes de la materia orgánica inicial en las pilas de compost, llamados materias primas, difieren en su contenido de C y nutrientes, niveles de humedad, contenido de celulosa y proporción de moléculas orgánicas complejas como la lignina19. Los desechos de alimentos son particularmente ricos en C y nutrientes y húmedos, lo que facilita la producción y las emisiones de flujos de GEI en los vertederos. Los desechos de alimentos tienen la constante de tasa más alta para la generación de CH4 en los vertederos debido a su gran fracción de C9 lábil. Las altas concentraciones de C y N de los desechos de alimentos podrían potencialmente generar altas emisiones de óxido nitroso (N2O) durante el proceso de compostaje, particularmente si la pila está húmeda y bien aireada. Las condiciones de aireación pueden estimular la nitrificación en las pilas de compost20. Los eventos anaeróbicos a corto plazo o los micrositios con alto contenido de humedad pueden dar como resultado la desnitrificación con nitrificador y la desnitrificación canónica que produce N2O. Sin embargo, faltan datos sobre los patrones y los impulsores asociados de las emisiones de gases traza del compostaje de desechos de alimentos a escala comercial. Comprender cómo los patrones espaciales y temporales en la dinámica biogeoquímica se relacionan con las emisiones de GEI durante el proceso de compostaje es esencial para predecir los flujos de GEI del compostaje.

En California, el estado productor de alimentos más grande de los EE. UU., los desechos orgánicos representan aproximadamente el 34 % de la eliminación total de desechos sólidos, y los alimentos desechados representan el 44 % de la contribución de materia orgánica21. La mayor parte de los 5,3 MMT de desperdicio de alimentos generados en California se deposita en vertederos, y el resto se procesa a través de gestión alternativa como el compostaje, el reciclaje, la incineración y la digestión anaeróbica. Silver et al.22 sugirieron que desviar los flujos de desechos orgánicos más grandes del estado de California del vertedero al compostaje podría generar reducciones netas de GEI en comparación con las prácticas de gestión actuales. Se podrían lograr ahorros adicionales de GEI mediante el uso de compost como una alternativa a los fertilizantes inorgánicos u orgánicos de alta emisión (p. ej., estiércol de ganado) y mediante una mayor retención de C en el suelo luego de enmiendas de compost a los suelos23,24,25,26. California lanzó recientemente una política agresiva de desvío del 75 % de los desechos orgánicos del vertedero a una gestión alternativa para 2025 (SB 1383)27,28. Comprender los patrones y los impulsores de las emisiones de GEI del compostaje es esencial para determinar el potencial de mitigación del cambio climático a partir de este tipo de cambios de política27.

Determinar las emisiones del compostaje a escala comercial es un desafío. La mayoría de los enfoques de medición, como las cámaras estáticas, las pilas cerradas y los ensayos a corto plazo, introducen errores asociados con los cambios en los impulsores de GEI y pueden pasar por alto los puntos críticos y los momentos críticos de las emisiones22 (consulte la Tabla complementaria S2 en línea). Para estimar con precisión las condiciones del mundo real, las emisiones de compost deben medirse continuamente durante el proceso de compostaje, capturar todo el período desde la formación de la pila hasta el compost terminado y seguir las emisiones durante los procedimientos típicos a escala comercial. Muy pocos estudios han cumplido con estos criterios, y los pocos que han utilizado enfoques que no son directamente comparables18,29,30,31,32,33. Se han propuesto enfoques micrometeorológicos como un medio para cuantificar mejor las emisiones de GEI durante el compostaje. Los enfoques micrometeorológicos se pueden implementar en el campo y no son invasivos, lo que permite el estudio de todo el proceso de compostaje y evita los problemas típicamente asociados con el cerramiento de las pilas de compost, como los cambios en la difusión de gases, la humedad o la temperatura34. Los métodos micrometeorológicos también tienen el potencial de realizar mediciones continuas, lo que reduce las posibilidades de perder puntos calientes o momentos calientes de emisiones y, por lo tanto, produce una estimación más realista de las emisiones de gases de efecto invernadero33,35,36,37,38,39. En este estudio, utilizamos un enfoque de balance de masa micrometeorológico (MMB) para medir las emisiones continuas de CO2, N2O y CH4 durante el compostaje de desechos de alimentos a escala comercial en California, EE. UU. Nuestra optimización del enfoque de balance de masa micrometeorológico facilita las mediciones de GEI en una estructura tridimensional con alta resolución en el espacio y el tiempo y se puede utilizar a gran escala. La combinación de flujos tierra-atmósfera y la detección continua dentro de la pila nos permitió muestrear intensamente el entorno del compost para determinar tanto los patrones como los impulsores de las emisiones de GEI durante todo el proceso de compostaje de desechos de alimentos13. Nuestra hipótesis es que los factores de emisión (FE) de GEI asociados con el proceso de compostaje son más pequeños que los derivados de la eliminación convencional de residuos de alimentos en vertederos. Con base en los impulsores fisicoquímicos medidos de los flujos de GEI, determinamos los ahorros potenciales de GEI para California para el año 2025 y los factores biogeoquímicos que mitigarían aún más los GEI de esta práctica de gestión.

El experimento se llevó a cabo en la instalación de compostaje de West Marin en Nicasio, California (38°05′14,9"N 122°42′26,0"W). Establecimos una pila de hileras de aproximadamente 15 × 4 × 2 m (largo, ancho, alto) (17 de agosto de 2018). El experimento duró 80 días hasta que el material se compostó por completo según las pautas estatales32. La composición de la pila era 34,3 % p/p (22 % v/v) de desechos de alimentos con desechos de jardín como agente de carga (Tabla 1).

Los desechos de alimentos se derivaron de los mercados de agricultores del condado de Marin y los desechos orgánicos de los restaurantes. Los contaminantes (vidrio, metal, plástico, etc.) se eliminaron manualmente, el material se mezcló con el agente de carga y se volteó mecánicamente con un volteador de pilas41. Se agregó agua al comienzo del proceso de compostaje (9464 L), y en d 18 (946 L), 24 (1893 L), 31 (846 L), 52 (2650 L) y 66 (5243 L) según las prácticas de compostaje comercial estándar42.

Los flujos de gases de efecto invernadero se midieron utilizando una adaptación del método MMB aplicado por Wagner-Riddle et al.38 Se colocaron cuatro torres alrededor de la pila. Cada torre se equipó con cuatro tubos de muestreo de gas de teflón (1/8″ OD) a alturas de 0,75 m, 1,65 m, 2,50 m y 3,50 m, para un total de 16 entradas de muestreo de gas. Cada entrada de muestreo tenía un filtro de membrana de 0,45 mm para evitar la interferencia de partículas y la saturación de humedad. Las concentraciones atmosféricas de CH4, CO2 y N2O se midieron de forma continua utilizando un espectrómetro de anillo descendente de cavidad (CRDS) (G2308, Picarro, Santa Clara, CA). Se conectó un selector de ruta de flujo de salida común de baja presión (EUTA-VLSF8MWE2, Vici, Houston, TX) con 16 puertos de muestreo de tubos a los tubos de entrada de muestra colocados en cada altura de las torres (Fig. 1a). El aire fluía constantemente desde las entradas de muestreo a través del selector de salida común conectado a una bomba de vacío externa (Fig. 1a). Al mantener un flujo de aire continuo a través de las líneas de muestra, garantizamos que cuando una corriente de muestra estuviera lista para el análisis, la masa de aire sería representativa de la altura de entrada de muestreo seleccionada de la torre. Cuando se seleccionó una corriente de muestra para el análisis de concentración de GEI, el aire se dirigió al CRDS, donde se midieron las concentraciones de GEI a intervalos de 1 minuto (Fig. 1a).

( a ) Diagrama de la configuración experimental del método de balance de masa micrometeorológico. (b) Diseño de campo de la pila de compost experimental (crédito de la imagen: Kris Daum).

Dos de las torres se ubicaron longitudinalmente (Fig. 1a) y se instrumentaron con cuatro anemómetros sónicos 3D (Gill Wind Master Pro, Gill Instrument, Lymington, Inglaterra) cada uno, instalados a la misma altura que los puertos de entrada de muestras de gas para medir variables meteorológicas. (velocidad del viento, dirección del viento y temperatura sónica) continuamente (cada 15 s, 1 Hz) durante todo el proceso de compostaje. Se tomaron muestras de aire en cada una de las cuatro alturas de muestreo en pares sucesivos de torres opuestas para minimizar el tiempo transcurrido entre las muestras a barlovento y a favor del viento y maximizar la probabilidad de que las condiciones micrometeorológicas se mantuvieran similares durante ambos períodos de muestreo. Con esta técnica, medimos flujos que alternan continuamente a lo largo de la torre 1 (T1) a la torre 3 (T3) ya lo ancho de la torre 2 (T2) a la torre 4 (T4). Por ejemplo, las muestras de gas recolectadas en la entrada 1 (desde una altura de 0,75 m en T1) fueron seguidas por la recolección de gas a la misma altura en la torre opuesta (entrada de muestra 9, T3) (Fig. 1a). Este proceso se continuó hasta que se alcanzó el puerto de muestreo más alto (3,5 m), y luego el ciclo se reinició a la altura más baja nuevamente.

La ecuación de flujo supone que el flujo difusivo turbulento es insignificante y se puede aproximar mediante38 Eq. (1):

donde L (m) es la distancia lineal entre las torres de medición de barlovento y de barlovento (fetch) y \({\overline{u} }_{z}\), \({\overline{c} }_{z,d }\) y \({\overline{c} }_{z,u}\) son la velocidad horizontal media del viento (m/s) en cada altura de muestra z, y las concentraciones de gas para las torres a favor y en contra del viento (mg GEI/ m3), respectivamente. Usamos dos métodos de integración: una regla trapezoidal y una función spline ajustada. La diferencia de concentración (ΔCi) a una altura zi está dada por la diferencia entre la concentración de GEI a favor del viento (Ci-abajo) menos los lados de barlovento (Ci-arriba) de la pila (Ec. 2). El flujo entre las alturas zi y zi-1 se calcula como el promedio de la diferencia de concentración multiplicado por las respectivas velocidades medias horizontales del viento (ūi. ΔCi y ūi-1. ΔCi-1). Luego, la media se integra sobre las dos alturas de muestreo (zi y zi-1) (Ec. 3) y se divide por el alcance (L).

Este método ignora el término difusivo turbulento horizontal y, por lo tanto, podría sobrestimar los flujos39. Una prueba empírica de sobrestimación potencial de las emisiones de CH4 mostró que era aproximadamente del 5 % cuando se usaban anemómetros de respuesta rápida y métodos de concentración43. La instrumentación utilizada aquí cumplió con los requisitos para minimizar cualquier posible sobreestimación43,44, por lo que no aplicamos un factor de corrección.

Este método asume que el flujo vertical es despreciable. Esto se logra cuando el puerto de muestreo más alto se coloca por encima de la capa de masa de aire donde tiene lugar el flujo horizontal dominante. Por convención, esta altura se determina dividiendo la distancia horizontal más larga de la fuente por diez38. Aquí, la longitud diagonal de la base rectangular de la pila era de 15,5 m y la altura seleccionada del puerto de muestreo superior era de 3,5 m, que en teoría es lo suficientemente grande como para garantizar que no se produzca un flujo vertical significativo. Para obtener detalles sobre la optimización del método, consulte el material complementario.

Supervisamos continuamente la temperatura (CS616, Campbell Scientific, Logan, Utah, EE. UU.) y las concentraciones de O2 (SO-110, Apogee Instruments, Logan, Utah, EE. UU.) para evaluar mejor las condiciones ambientales relacionadas con la dinámica de los gases de efecto invernadero. Los sensores (9 para temperatura y O2) se insertaron horizontalmente en la pila a aproximadamente 1 m de profundidad y se distribuyeron en 9 ubicaciones a tres alturas (0,5 m, 1,0 m y 1,5 m) equidistantes a lo largo de la pila. Se reportaron valores promedio de media hora durante todo el proceso de compostaje. Tanto los sensores de temperatura como los de O2 se conectaron a un registrador de datos (CR-1000, Campbell Scientific, Logan, Utah, EE. UU.). Las salidas de milivoltios se convirtieron en concentración de O2 primero corrigiéndolas por la temperatura local obtenida en la pila y luego usando una regresión lineal obtenida durante la calibración de laboratorio. La pila se volteó semanalmente con un volteador de compost industrial. Antes del giro, se retiraron del área de la pila las cuatro torres de muestreo de gas y los sensores enterrados. Inmediatamente después de girar, reemplazamos los sensores y reubicamos las torres exactamente en la misma posición utilizando marcadores de suelo permanentes (es decir, estacas de plástico con una pequeña placa plana circular a nivel del suelo) clavadas en el suelo al comienzo del experimento. Esto aseguró la consistencia en la posición del ángulo del anemómetro con respecto a la dirección del viento.

Las muestras de compost (aproximadamente 1 kg cada una) se recolectaron semanalmente en cada uno de los 9 sitios dentro de la pila antes y después del volteo y se colocaron en bolsas de congelación Ziplock de 1 galón (n = 18 muestras semanales). Las muestras se almacenaron a 4 °C y se analizaron dentro de las 24 h posteriores a la recolección. El contenido de humedad del compost se determinó gravimétricamente en muestras de 10 g después de secarlas a 105 °C durante 24 h. Las unidades de humedad se expresaron como g H2O por gramo de compost seco (g H2O.g−1). La densidad aparente se determinó agregando compost hasta una marca de volumen de 100 ml en un vaso de precipitados y secando la muestra en un horno a 105 °C hasta peso constante. Las unidades de densidad aparente fueron g de compost seco por cm3 de volumen (g cm−3). El pH del compost se midió en una suspensión con 3 g de compost fresco en 5 ml de agua DI utilizando un electrodo de pH (Denver Instruments, Bohemia, Nueva York, EE. UU.)45. Se midieron el amonio (NH4+) y el nitrato (NO3-) después de extraer aproximadamente 3,5 g de compost fresco en 75 mL de KCl 2 M y analizado en un analizador colorimétrico discreto (Seal Analytical, Inc. Mequon, WI, EE. UU., Modelo: AQ300); El NO3- se determinó por reducción de cadmio mediante el método de Griess-Ilosvay y el NH4+ por el método del azul de indofenol46 Las unidades de concentración de N inorgánico se expresaron por g de compost seco a 65 °C (μg N·g−1). Las tasas potenciales de nitrificación neta y mineralización de N se determinaron incubando aproximadamente 3,5 g de compost en la oscuridad durante 7 días. El primero fue determinado por las diferencias en la concentración de \({\text{NO}}_{{3}}^{ - }\) antes y después de la incubación y el segundo por la diferencia de la suma de \({\text {NH}}_{{4}}^{ + }\) y \({\text{NO}}_{{3}}^{ - }\) antes y después de la incubación utilizando el procedimiento descrito anteriormente47. El C y el N totales se determinaron en muestras molidas secas (SPEX Samples Prep Mixer Mill 8000D, Metuchen, New Jersey, EE. UU.) mediante análisis elemental (Carlo Erba Elantech, Lakewood, New Jersey, EE. UU.) utilizando atropina como estándar y corroborando la linealidad mediante midiendo el patrón cada 10 muestras47,48. La porosidad del compost se determinó en muestras recolectadas a tres alturas en la parte central de la pila. Pesamos las muestras de compost (5 repeticiones/ubicación de altura) en un volumen de 100 ml, seguido de la tara del matraz, la adición de agua desionizada (DI) hasta la marca de 100 ml y, finalmente, el registro de la masa de agua. La diferencia de masa de compost y agua DI se utilizó para calcular el volumen del espacio poroso en la muestra original49.

Los flujos de gases de efecto invernadero medidos se usaron para determinar el EF de gases de efecto invernadero derivado del compostaje (GEI EFc) de acuerdo con la ecuación. (4):

donde, \({\mathrm{GHG EF}}_{\mathrm{c}}=\) factor de emisión de gases de efecto invernadero derivado de la pila de compost volteada (kg GHG-C o -N/ton de feedlot húmedo o seco), \({FluxGEI}_{t}=\) flujo medio diario de gases de efecto invernadero (kg m−2 d−1); \({C}_{f}\)= factor de conversión para expresar los gases de efecto invernadero como C o N; para CH4 usamos 0.75, para CO2 usamos 0.27 y para N2O usamos 0.64; \(t\)= intervalo de tiempo, d (d); \({BA}_{p}\)= área del pilote base del suelo (m2); y \({m}_{fw}\) = masa de materia prima húmeda o seca (residuos de alimentos compostados o compost total (Mg)). Los valores de FE son difíciles de comparar en la literatura debido a las diferencias en las metodologías, la falta de unidades equivalentes (p. ej., compost húmedo versus seco) y la falta de datos informados (p. ej., duración del estudio). En este trabajo, expresamos nuestros valores de EF en unidades múltiples para facilitar la comparación entre estudios y se presentan como promedios y valores medianos (mostramos valores medianos que reflejan el mínimo y el máximo, para tener en cuenta las condiciones límite metodológicas: distancias de alcance de > 5 a > 13 m de longitud, ver sección de métodos y material complementario).

Se utilizó el software estadístico de código abierto 'R50' para los cálculos de flujos de gases de efecto invernadero (por medio de la ecuación 1) y para el filtrado de datos mencionado en el material complementario. Para evaluar la variabilidad en las propiedades fisicoquímicas (pH, N inorgánico, porosidad, densidad aparente, contenido gravimétrico de agua, concentraciones de gas, mineralización de N, nitrificación de N, C:N, temperatura y O2) en la pila (superior, intermedia e inferior) realizó ANOVA de dos vías utilizando JMP Pro 16 (Instituto SAS, Cary, Carolina del Norte, EE. UU.). Cuando los datos no se distribuyeron normalmente, se aplicaron estadísticas no paramétricas para la comparación de variables mediante la correlación de rango de Spearman. Los factores de emisión se estimaron en 'R' mediante la integración de los valores medios diarios de gases de efecto invernadero durante el período de compostaje utilizando una función spline. La integral mediana (gm−2) se multiplicó por el volumen de la pila y se dividió por el alcance de la pila (15 m) para obtener la mediana final de las cantidades emitidas durante el compostaje. La significación estadística se definió como p < 0,05. Los datos se presentan en el texto como medias y errores estándar a menos que se indique lo contrario.

Durante la fase mesófila inicial (primeros 3 días de compostaje) las emisiones de CH4 fueron bajas y las emisiones de CO2 y N2O alcanzaron su punto máximo (Fig. 2). Una vez que la temperatura superó los 60 °C (fase termófila que comienza el día 5, Fig. 2a), las emisiones de CH4 aumentaron con el tiempo hasta 4,7 mg CH4 m−2 s−1, después de lo cual disminuyeron drásticamente el día 70 (durante la fase de maduración). Los eventos de riego correspondieron a períodos de altas emisiones de CH4, con tres picos del día 28 al 35, y el día 57 y 69, arrojando emisiones de 1,9, 3,3 y 4,7 mg CH4 m−2 s−1, respectivamente. Los valores más altos se encontraron después de los dos últimos eventos de riego en los días 52 y 66 (2659 y 5243 L, respectivamente) (Fig. 2a). Los flujos más altos de N2O (entre 12 y 14 µg N2O m−2 s−1) ocurrieron después de los riegos iniciales (7571 y 1893 L los días 1 y 4, respectivamente), el día 52 después del riego y entre los días 71 y 80 (Figura 2b). La mayoría de las mediciones de N2O durante el estudio estuvieron por debajo del límite de detección de la instrumentación (<2 µg N2O m−2 s−1).

Los flujos de dióxido de carbono oscilaron entre 0,8 y 148 mg CO2 m-2 s-1 (Figura 2c). En general, los flujos más grandes ocurrieron durante los primeros 3 días del experimento. En general, se encontraron flujos más altos antes del día 38 y disminuyeron progresivamente a partir de entonces. Las adiciones de agua no dieron como resultado flujos de CO2 significativamente más altos.

Flujos de GEI de la pila de compost de residuos alimentarios durante el período de compostaje: CH4 (mg CH4 m−2 s−1) (a), N2O (μg N2O m−2 s−1) (b) y CO2 (mg CO2 m−2 s− 1) (c). Las líneas discontinuas en la parte superior de cada gráfico representan la adición de agua d. Las líneas azules suavizadas representan la media y los intervalos de confianza calculados mediante la función spline (λ < 0,05).

Las temperaturas del compost entraron rápidamente en la fase termófila. La temperatura fue más baja durante los períodos inicial (1 a 20 d) y de enfriamiento (60 a 80 d) con un rango de 63.9 ± 0.10 °C (n = 8163) a 67.2 ± 0.06 °C (n = 7929), respectivamente (p < 0,001). Las temperaturas del compost fueron más altas entre los días 20 y 60 (70,8 ± 0,05 °C, n = 15465) (p < 0,001) (Fig. 3). La temperatura fue más alta en las profundidades media y más baja de la pila, y en la ubicación contra el viento (p < 0.001). Las temperaturas medias más bajas se encontraron en la ubicación central de la pila (p < 0.001). Las concentraciones de O2 en el compost oscilaron entre 0 y 15 % y fueron más altas durante los primeros 20 días del proceso de compostaje (media de 4,28 % ± 0,04, n = 8163), luego disminuyeron a valores mínimos entre los días 40 y 60 (media de 0,68 % ± 0,01, n = 7212). Las concentraciones de oxígeno aumentaron progresivamente hasta el final del experimento (p < 0,05) (Fig. 3). Las ubicaciones a barlovento y en el centro de la pila tenían concentraciones de O2 similares, y la ubicación a favor del viento de la pila generalmente era más reducida (p < 0,001); Las concentraciones de O2 también disminuyeron desde la parte superior hasta la parte inferior de la pila (p < 0,001).

Variables fisicoquímicas medidas durante el compostaje: (a) temperatura, (b) oxígeno, (c) contenido gravimétrico de agua, (d) densidad aparente, (e) porosidad, (f) pH, (g) concentración de NH4+, (h) concentración , (i) mineralización neta de N, (j) nitrificación neta y (k) relación C:N. La curva media calculada y los intervalos de confianza sombreados se determinaron con la función spline de suavizado (λ = 0,05).

La humedad disminuyó progresivamente después de cada adición de agua. El contenido medio de agua osciló entre 0,45 y 0,5 g H2O g de compost húmedo−1. Se encontraron contenidos de agua más altos en la parte superior de la pila y después de los eventos de riego y volteo (p < 0.05 y p < 0.001, respectivamente). En general, tanto la temperatura como las concentraciones de O2 disminuyeron bruscamente unas pocas horas después del riego y/o el volteo y aumentaron progresivamente a medida que la pila se secaba. El pH del compost aumentó drásticamente, siguiendo una tendencia lineal en el tiempo (R2 = 0,96, p < 0,001) desde 4,7 al principio hasta que se estabilizó en aproximadamente 8,7 durante las últimas tres semanas del proceso de compostaje (Fig. 3). Los valores de densidad aparente del compost aumentaron significativamente con el tiempo (R2 = 0,38, p < 0,0001) y la porosidad (pre-giro) disminuyó con el tiempo (R2 = 0,39, p < 0,0001) de aproximadamente 0,7 a 0,6 (Fig. 3); no hubo patrones estadísticamente significativos en la densidad aparente o la porosidad con la ubicación en la pila.

El N inorgánico estaba predominantemente compuesto por \({\text{NH}}_{{4}}^{ + }\). Las concentraciones de amonio aumentaron rápidamente desde 280 µg \({\text{NH}}_{{4}}^{ + }\)–N g−1 hasta 1297 µg \({\text{NH}}_{{4 }}^{ + }\)–N g−1 durante los primeros 10 d; los valores altos se mantuvieron entre el día 10 y el 52 (Fig. 3). Las concentraciones de amonio comenzaron a disminuir después del día 59 con un valor promedio final de 352 ± 36 µg N g−1 en el día 80. Las concentraciones de nitrato fueron muy bajas durante todo el proceso de compostaje con muchas muestras por debajo del límite analítico de detección (< 0,05 ppm N). Se encontraron valores más altos de \({\text{NO}}_{{3}}^{ - }\)–N durante las últimas dos semanas del proceso de compostaje (hasta 18,1 µg \({\text{NO}} _ {{3}}^{ - }\)–N g1 en los días 73 y 80) con un promedio de 4,0 ± 2,5, µg N g−1, significativamente mayor en comparación con el resto del proceso de compostaje (p < 0,0001). La mayoría de las tasas de mineralización de N fueron negativas (94 %, n = 209) y en el 81 % de ellas, las concentraciones de \({\text{NH}}_{{4}}^{ + }\)–N disminuyeron en más de 50 % durante el período de incubación. La mineralización neta de N promedió − 106,3 ± 5,3 µg N g−1 d−1 entre los días 18 y 52 (Fig. 3). Antes y después de ese período, las tasas netas de mineralización de N promediaron −65 ± 4,1 µg N g−1 d−1 (n = 107). Las tasas de nitrificación neta estuvieron por debajo del límite de detección analítico hasta las dos últimas semanas del período de compostaje cuando los valores eran detectables pero bajos (3,3 ± 1,4 µg N g−1 d−1, n = 27). La relación C:N disminuyó durante el período de compostaje con los valores más altos encontrados durante los primeros tres días (27,1 ± 0,95, n = 9) y un valor final de 16,9 ± 0,3 (n = 3) (Fig. 3k). Se observó la misma tendencia para las concentraciones totales de C y N que van desde 25,7 ± 1,0 y 0,96 ± 0,04 (n = 9) durante los primeros tres días hasta 20,5 ± 0,5 y 1,21 ± 0,01 (n = 3) al final del compostaje, respectivamente. .

Los eventos de alto flujo de GEI se correlacionaron con la temperatura específica y las condiciones redox (Fig. 4). Los flujos medios diarios de CO2 y N2O fueron más altos cuando la temperatura del compost estuvo entre 40 °C y 50 °C (p < 0.0001) muy temprano en el experimento, mientras que los flujos más altos de CH4 ocurrieron entre 60 y 80 °C (p < 0.05) más tarde en el experimento. el experimento. Los flujos medios diarios de CH4 ocurrieron cuando las concentraciones de O2 estaban entre 0,5 % y 2 % (p < 0,05), mientras que los flujos medios de CO2 y N2O no se correlacionaron directamente con el O2 (Fig. 4). También hubo relaciones entre los flujos medios diarios de GEI y parámetros fisicoquímicos específicos (Tabla 2). Por ejemplo, los flujos de CO2 se correlacionaron negativamente con el pH, la densidad aparente y el NO3–N, mientras que los flujos medios de N2O se correlacionaron positivamente con \({\text{NO}}_{{3}}^{ - }\)–N e inversamente correlacionada con \({\text{NH}}_{{4}}^{ + }\) (Tabla 2). Los flujos diarios de CH4 mostraron una ligera correlación positiva solo con el pH y la densidad aparente y una correlación negativa con los flujos de N2O (Cuadro 2).

Flujos medios diarios de GEI a diferentes concentraciones de O2 y temperaturas. La línea central es la media y los lados superior e inferior del diagrama de caja son valores de 75 y 25 cuantiles. Las diferencias estadísticamente significativas se marcan con letras (p < 0,05).

El enfoque MMB adaptado para una estructura geométrica tridimensional nos permitió medir los flujos de gases de efecto invernadero de todo el sistema de forma continua durante todo el proceso de compostaje sin perturbar la superficie de la pila. Las mediciones de alta frecuencia de los flujos de GEI y los parámetros fisicoquímicos nos permitieron identificar los impulsores de las emisiones de GEI en tiempo real y los cambios en la dinámica biogeoquímica durante el proceso de compostaje. Los flujos de CO2 de la pila eran mayores cuando las temperaturas eran más bajas (Tabla 2a, Fig. 4f). La correlación inversa general de los flujos de CO2 con la temperatura sugiere que la respiración heterótrofa es un proceso dominante al comienzo del proceso de compostaje. Esto está respaldado por el gran aumento en las concentraciones de NH4+ durante la primera semana (Fig. 3g). Más del 40% de la materia orgánica generalmente se degrada durante la primera semana de compostaje cuando las temperaturas son < 60°C14. También se produjeron flujos de óxido nitroso al comienzo del proceso de compostaje. El alto contenido de N de los desechos de alimentos podría potencialmente promover grandes emisiones de N2O durante la descomposición26,51,52,53,54. El rápido aumento mencionado anteriormente en las concentraciones de NH4+ en la fase inicial junto con temperaturas más bajas (25–50 °C en los días 1–3) proporcionó condiciones óptimas para la nitrificación autótrofa (a temperaturas < 40 °C) y heterótrofa (a temperaturas > 40 °C). ºC)51. Es más probable que este último sea el proceso microbiano prevalente potencialmente responsable de la producción de N2O en la pila de compost55 dado el rango de temperatura registrado (> 40 °C) (Fig. 3a). La reacción general de nitrificación libera iones de hidrógeno (H+), lo que probablemente contribuyó, junto con el proceso de fermentación, a los bajos valores de pH encontrados al comienzo del experimento20. Esto está respaldado por la relación inversa general entre los flujos de N2O y CO2 y la temperatura de la pila (Tabla 2a) y los flujos medidos más altos encontrados en un rango de temperatura de 40 a 50 °C (Fig. 4e,f). Cuando se estableció la fase termófila, los flujos de N2O disminuyeron a niveles por debajo del límite de detección de la instrumentación analítica. Esto fue consistente con condiciones inadecuadas para el crecimiento bacteriano oxidante de amoníaco y nitrito (baja concentración de O2 y alta temperatura) o un mayor consumo de N2O a través de la desnitrificación (Fig. 4e)52. Las concentraciones constantemente altas de \({\text{NH}}_{{4}}^{ + }\) durante la fase termófila sugieren que \({\text{NH}}_{{4}}^{ + } \) no se consumió hasta más adelante en el experimento cuando las temperaturas comenzaron a disminuir y era más probable que ocurrieran procesos de nitrificación/desnitrificación (Fig. 3g).

Encontramos que las emisiones de CH4 fueron relativamente bajas durante la mayor parte del proceso de compostaje y aumentaron como resultado de los eventos de riego, las altas temperaturas y la baja disponibilidad de O2. A diferencia de los flujos de CO2 y N2O, los flujos de CH4 más altos se encontraron entre 60 y 80 °C y entre 0,5 y 4,5 % de O2 (Fig. 4a, d). Esto es coherente con las condiciones termófilas que favorecen la descomposición durante un período de bajas concentraciones de O2 sostenidas (probablemente proporcionando las condiciones anaeróbicas necesarias para apoyar la metanogénesis)53. Además, el hecho de que los flujos altos de CH4 siempre ocurrieran después de los eventos de riego indica que, junto con las bajas concentraciones de O2, la humedad desempeñó un papel importante en la mejora de los flujos de CH4, particularmente durante la fase termófila. Es probable que la disponibilidad de sustrato sea alta durante esta fase. Durante las primeras fases de descomposición, la materia orgánica fácilmente degradable libera ácidos orgánicos e inorgánicos que pueden disminuir el pH54,55,56. El pH bajo se ha asociado con la fermentación acidogénica de carbohidratos y grasas lábiles, que pueden producir ácidos grasos volátiles (AGV) como los ácidos acético, propiónico y butírico, entre otros, así como alcoholes56,57. Medimos un pH bajo al comienzo del experimento, lo que sugiere que podría haber ocurrido la formación de AGV y, posteriormente, estar disponible para los metanógenos a medida que disminuía el O258,59. El pH del sustrato aumentó durante la fase termófila (Fig. 3f) hacia las condiciones óptimas de pH para el crecimiento de metanógenos60 y correspondió a mayores emisiones de CH4 (Fig. 2a). Las altas concentraciones de \({\text{NH}}_{{4}}^{ + }\) encontradas a lo largo de la fase termófila también pueden haber contribuido a aumentar las emisiones de CH4 a través de la inhibición de la oxidación de CH461.

Las tasas de mineralización negativa neta continua de N durante la mayor parte del proceso de compostaje fue un hallazgo importante y es un indicador de \({\text{NH}}_{4}}^{ + }\) inmovilización (Fig. 3i). La actividad microbiana mejorada y la asimilación de N probablemente se relacionaron con la cantidad significativa de C lábil presente en los desechos de alimentos62. También es posible que haya ocurrido amoxidación abiótica de celulosa o lignina (conversión oxidativa de C con \({\text{NH}}_{4}}^{ + }\)). A altas temperaturas (> 70 °C), la celulosa y la lignina se pueden descomponer en monosacáridos, que reaccionan con \({\text{NH}}_{{4}}^{ + }\) para formar azúcares amino de cadena larga. , ácidos de azúcar e imidazoles63. También es posible que \({\text{NH}}_{{4}}^{ + }\) se haya incorporado a sustancias de tipo húmico64,65 que pueden ser más frecuentes al final del proceso de compostaje66. Este último proceso podría ser responsable de la inmovilización de grandes cantidades de \({\text{NH}}_{{4}}^{ + }\) desde el día 50 hasta el final del compostaje, cuando \({\text{ Las concentraciones de NH}}_{{4}}^{ + }\) se redujeron a la mitad y la proporción media de C:N disminuyó significativamente a valores < 16 (Fig. 3i). El hecho de que las tasas de mineralización de N fueran progresivamente menos negativas desde el día 50 hasta el final del proceso de compostaje sugiere que la asimilación de \({\text{NH}}_{{4}}^{ + }\) ocurrió a través de la mencionada anteriormente procesos, consumo vía nitrificación, y/o volatilización de NH3 dado el aumento de pH. La caracterización química adicional del compost mediante espectrometría de RMN de 15N y 13C y las mediciones del NH3 emitido durante el proceso de compostaje facilitarían la cuantificación de la dinámica del N durante la descomposición relacionada con el compost. Un resultado clave aquí es que el proceso de compostaje de desechos de alimentos no pareció producir grandes cantidades de NO3- (valores al menos un orden de magnitud más pequeños que los encontrados para \({\text{NH}}_{{4}}^ { + }\), Figs. 3g,h) que podrían generar mayores emisiones de N2O y contaminar los recursos hídricos locales.

Estos hallazgos sugieren que ajustar el proceso de compostaje podría reducir aún más los flujos de GEI. Por ejemplo, eventos de riego más pequeños y más frecuentes (p. ej., semanalmente antes de voltear) durante la fase inicial a la termófila probablemente producirían un contenido de humedad suficiente (~ 0,50 a 0,65 % p/p de H2O) y minimizarían el consumo de O212. Los eventos de giro estimulan las condiciones aeróbicas que favorecen la oxidación de CH4 y reducen la metanogénesis; el volteo también reduce la probabilidad de altas temperaturas que dificultan la actividad microbiana y reducen la calidad del compost12,67,68. Reducir los eventos de riego hacia el final del proceso de compostaje podría minimizar la formación de condiciones anaeróbicas, particularmente favorables en este momento donde se encuentran la densidad aparente más alta (Fig. 3d) y la porosidad más baja (Fig. 3e). Esto disminuiría tanto el consumo de \({\text{NO}}_{{3}}^{ - }\) como las emisiones de N2O y mejoraría el contenido de N y la calidad del compost. Esto también reduciría el FE para todo el proceso de compostaje dado el alto potencial de calentamiento global del N2O.

Calculamos valores medianos de EF de 6,6 a 8,8 kg CH4–C/Mg FW húmedo, 0,010 a 0,013 kg N2O-N/Mg FW húmedo y 441 a 596 kg CO2/Mg FW húmedo (Tabla 3, consulte el material complementario para obtener detalles sobre el rango). Nuestra mediana de FE de CH4 de 8,8 kg CH4–C/Mg húmedo FW fue elegida como la FE más representativa para la pila de compost (valor derivado para valores de búsqueda > 13 m, ver material complementario). Este CH4 EF es similar al valor informado para los desechos de alimentos compostados en pilas aireadas estáticas de plantas de tratamiento de desechos municipales en Alemania utilizando un método de concentración en gradiente (hasta 8,6 kg CH4–C/Mg húmedo FW, material suplementario de la Tabla S2)69, pero mayor que otros resultados donde se usaron cámaras estáticas y dinámicas (ver Tabla S2). Es probable que las estimaciones de los valores de EF se vean afectadas por el enfoque experimental, en particular el tamaño de la pila, la frecuencia de medición, el tipo de material de carga, la proporción de residuos de alimentos/material de carga y el tiempo de compostaje. Encontramos valores de FE generalmente mayores en estudios realizados a escala de un centro29,69. Un estudio reciente comparó un enfoque similar de MMB y el método de cámara dinámica en una pila de compost de residuos verdes convertida en hilera y descubrió que las estimaciones de EF del método de cámara dinámica siempre eran más pequeñas, con una discrepancia de 40, 54 y 244% para CO2, CH4 y N2O , respectivamente37. La mayoría de los estudios previos de estimaciones de FE de GEI del compostaje de desechos de alimentos han utilizado pilas de menor tamaño, incubaciones de laboratorio, cámaras estáticas o grandes túneles dinámicos abiertos con recinto total (consulte la Tabla 2S como referencia). Todos estos enfoques metodológicos tienen limitaciones para capturar tanto el proceso de compostaje en condiciones de pila a escala de la instalación como la interferencia heredada relacionada con cada método aplicado. Hasta donde sabemos, no se ha realizado ningún estudio previo sobre el compostaje de desechos de alimentos a escala de una instalación que mida los flujos de GEI de alta frecuencia como se informa aquí. Por lo tanto, es posible que el enfoque actual haya podido capturar mejor los flujos totales durante el proceso de compostaje.

En los vertederos, los desechos de alimentos generalmente dominan la producción de CH4 dada la gran constante de tasa de descomposición de primer orden (k) (0,7 año-1) para la producción de CH4, que es al menos tres veces mayor que la de otros desechos sólidos orgánicos (residuos verdes, papel y madera)9. En consecuencia, el desperdicio de alimentos es la materia prima con el mayor CH4 EF en los vertederos, con valores que van desde 41 a 161 Kg CH4–C/Mg seco FW6,70,71. Nuestros valores de CH4 EF del compostaje de desechos de alimentos son de un 38 a un 84 % más bajos que los que se encuentran en los rellenos sanitarios según las estimaciones publicadas (Tabla 3) y un 79 % más bajos si la composición completa del compost estudiado aquí (residuos de alimentos + desechos de jardín) se desechara en un vertedero Por lo tanto, si bien se detectaron CH4 y N2O a partir del compostaje, las emisiones generales de GEI fueron mucho más bajas de lo que serían para el destino hipotético del vertedero de este material. Los resultados de este estudio son más comparables con dos estudios anteriores que utilizaron un método MMB algo similar. El valor CH4 EF de este estudio de 5,90 ± 0,73 kg CH4–C/Mg de compost seco fue casi el doble de los encontrados para desechos de jardín (3,18 kg CH4–C/Mg de compost seco37) y compostaje de estiércol y desechos verdes (2,90 ± 0,60 kg CH4–C/Mg compost seco36) (Cuadro 3). Los valores más grandes encontrados en nuestro estudio son consistentes con la mayor fuente de C lábil encontrada en los desechos de alimentos en comparación con los desechos verdes y de estiércol, así como las diferencias en las concentraciones asociadas de C y nutrientes, y la duración del período de muestreo.

El estado de California tiene previsto gestionar 16,3 MMT de residuos orgánicos para 2025. La legislación reciente (SB 1383) tiene como objetivo recuperar al menos el 20 % de los alimentos comestibles para el mismo año27. Si asumimos que la proporción actual de desperdicio de alimentos (44 %) es la misma para el año 2025 y descontamos un desvío del 20 % para alimentar a los californianos necesitados, se necesitarían administrar 5.7 MMT de desperdicio de alimentos. Si este material se convierte en abono, se podría lograr un potencial de reducción de GEI de 1,4 a 11,2 MMT CO2e para 2025 en comparación con los desechos de alimentos en vertederos. Esto representa una reducción de emisiones de CH4 del 39 al 84% (Tabla 4).

El desperdicio de alimentos es una gran fuente de emisiones de GEI en el sector de los residuos6. Aquí, informamos uno de los estudios de pilas completas a escala comercial más completos de las emisiones de GEI y los factores asociados durante el compostaje de desperdicios de alimentos. Usando el enfoque MMB, encontramos FE de GEI más altos que los métodos de medición menos completos. Esto probablemente se deba a que el enfoque MMB proporcionó datos de resolución mucho más alta a partir de la evaluación continua de flujos de GEI en toda la pila que las mediciones menos frecuentes en el espacio y el tiempo proporcionadas por otras metodologías. Aunque los FE fueron más altos que en estudios anteriores, descubrimos que el compostaje de desechos de alimentos dio como resultado emisiones de CH4 entre un 39 y un 84 % más bajas que los vertederos. Las emisiones de CH4 de las pilas fueron mayores después de los eventos de humectación durante la fase termófila del compostaje y al final del proceso. El volteo sirvió para airear la pila y reducir temporalmente las emisiones de CH4. Las emisiones de pilas de N2O se detectaron al principio y al final del proceso de compostaje, pero en su mayoría estaban por debajo del límite de detección del método. El patrón en los flujos de N2O probablemente reflejó las condiciones más óptimas para la descomposición de la materia orgánica, incluidas temperaturas más bajas y alta disponibilidad de sustrato al comienzo del experimento, y temperaturas frías, alta humedad y bajas condiciones redox cerca del final del proceso. La baja disponibilidad persistente de NO3, el sustrato principal para la desnitrificación, probablemente contribuyó a las bajas emisiones generales de N2O. Nuestros resultados sugieren que aumentar la aireación de la pila y disminuir la cantidad o frecuencia de riego, especialmente en la mitad y al final del proceso de compostaje, podría potencialmente reducir aún más las emisiones de CH4. Mostramos que las emisiones de GEI del compostaje de desechos de alimentos son más bajas que las del vertedero y sugerimos que el despliegue futuro de enfoques de medición continua como el que se describe aquí puede ayudar a reducir aún más las emisiones y contribuir a la mitigación del cambio climático.

Los datos están disponibles previa solicitud a T. Pérez.

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Este trabajo fue apoyado por fondos de la Cuarta Evaluación de Cambio Climático de California, a través de la Iniciativa de Energía y Clima de Berkeley y la Fundación de la Familia Rathmann. Agradecemos a McIntire Stennis las subvenciones CA-B-ECO-0315-MS y CA-B-ECO-7673-MS (a WLS). Agradecemos el apoyo de la granja lechera LaFranchi, Will Bakx y José García por facilitar el establecimiento de nuestro experimento en la instalación de compostaje de West Marin y por el manejo semanal de la pila de compostaje. También estamos muy agradecidos con John Wick por su visión y apoyo al proporcionar la infraestructura para implementar nuestra configuración experimental en el campo. Agradecemos el invaluable apoyo del Dr. Jeff Creque del Carbon Cycle Institute por su ayuda con la adquisición de desechos de alimentos y la instalación experimental. Agradecemos a Recology por proporcionar los desechos de alimentos utilizados para hacer la pila de compost. Finalmente, agradecemos a Kris Daum por su invaluable asistencia de campo y procesamiento de datos. Dedicamos este manuscrito a la memoria de Will Bakx, quien fue una inspiración dada su apasionada defensa para mejorar la sustentabilidad mediante el compostaje de desechos.

Departamento de Ciencias Ambientales, Políticas y Gestión, Universidad de California, Berkeley, CA, 94720, EE. UU.

Tibisay Pérez y Whendee L. Silver

Centro de Ciencias Atmosféricas y Biogeoquímica, Instituto Venezolano de Investigaciones Científicas, Caracas, Aptdo 1020A, Venezuela

Tibisay Pérez

Departamento de Ingeniería de Recursos Ambientales, Universidad Estatal de Humboldt, 1 Harpst Street, Arcata, CA, 95521, EE. UU.

Sintana E Vergara

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TP: Optimización de métodos, recopilación y análisis de datos y redacción. WLS: Análisis y redacción de datos. SEV: Redacción, revisión y edición.

Correspondence to Tibisay Pérez.

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Reimpresiones y permisos

Pérez, T., Vergara, SE & Silver, WL Evaluación del potencial de mitigación del cambio climático a partir del compostaje de desechos alimentarios. Informe científico 13, 7608 (2023). https://doi.org/10.1038/s41598-023-34174-z

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Recibido: 12 Septiembre 2022

Aceptado: 25 de abril de 2023

Publicado: 10 mayo 2023

DOI: https://doi.org/10.1038/s41598-023-34174-z

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